Hilarius wuchs in einer wohlhabenden heidnischen auf studierte wie damals üblich Philosophie und um dann römischer Beamter zu werden. 345 liess er sich mit Frau und taufen und bereits fünf Jahre später wählte die kleine christliche Gemeinde von Pictavium (Poitiers) ihrem Bischof. Er war der erste Bischof Poitiers der namentlich bekannt ist. In dieser taufte er 351 Martin von Tours .
Schon bald musste er im Arianischen Streit Stellung nehmen. In einem Brief an Konstantius II. ermahnt er diesen von seiner Politik Zwangs Abstand zu nehmen die er in Konzilien von Arles und Mailand gezeigt hatte. Im Konzil von Beziers Hilarius zu den wenigen die sich weigerten zu verurteilen worauf er von Kaiser Konstantius Phrygien verbannt wurde wie es bereits anderen Bischöfen des Westens gegangen war die Konstantius einem Konzil widersprochen hatten.
In Phrygien hatte Hilarius Gelegenheit die Kirchenväter und Lehren des Ostens aus der Nähe zu Auch verfasste er dort zwei lateinische Abhandlungen die Trinität ( De Synodis und De Trinitate ) um den Bischöfen des Westens verständlich machen worum es in diesem Streit ging. vom Kaiser unterstützten arianischen Bischöfe von Phrygien es als nicht kleines Ärgernis dass er praktisch unter ihren Augen die Frechheit hatte die Trinität zu debattieren und zu schreiben.
Die Semi-Arianer die sahen wie furchtlos den Arianismus kritisierte dachten dass er ihnen ihrer Sache helfen könne und luden ihn zum Konzil von Seleucia ein. Das ging nicht nach ihren Wünschen da Hilarius auch Sichtweise scharf kritisierte also entließen sie ihn das Konzil beendet war.
Als er dann als Reaktion auf Konzil von Konstantinopel (360) einen weiteren Brief Konstantius schrieb in dem er offerierte seinen öffentlich vor ihm und einem Konzil zu kam dieser zum Schluss dass dieser "Säer Uneinigkeit und Unruhestifter des Ostens" in Gallien weniger Unheil anrichten würde als im Osten beendete sein Exil. Niemand befahl jedoch Hilarius dem schnellsten Weg heimzukehren also reiste er aller Ruhe durch Illyrien und Italien und auf dem Weg überall gegen den Arianismus.
Bei seiner Rückkehr wurde er als des nizänischen Glaubens empfangen. Ein Konzil in 361 unter seiner Leitung exkommunizierte Saturninus von der im Auftrag des Kaisers die Konzile Arles und Beziers geleitet hatte.
Hilarius spielte eine wesentliche Rolle in Vermittlung von östlicher Theologie in die lateinische und auch umgekehrt. Ähnlich wie Ambrosius von Mailand beherrschte er sowohl Griechisch wie auch Er ist einer der ganz wenigen lateinischen die auch in der Orthodoxen Kirche bis heute sehr geschätzt werden. Insgesamt seine Denkweise so "östlich" dass er im Bereich deutlich aus dem Rahmen fällt.
Neben Theologie hatte er im Osten etwas weiteres kennengelernt: christliche Hymnen. Im Westen bisher nur Psalmen und Bibeltexte vertont worden. war vermutlich der erste der lateinische Kirchenlieder
Kommentar zum Matthäusevangelium. Vermutlich das älteste und das einzige bei dem nichts darauf dass es von einem Bischof verfasst wurde; vermutlich vor Hilarius' Bischofsweihe geschrieben.